中科院遗传所白洋团队—根际微生物组在植物养分利用中的作用

第一作者：徐浩然

通讯作者：张婧赢，白洋

· 文 章 摘 要 ·

自然环境中，植物根系内部和周围富集了大量且种类繁多的微生物，这些微生物被统称为根际微生物组。根际微生物组伴随植物完成整个生命周期，与植物产生紧密的相互作用，在植物养分利用上发挥着重要的作用。近些年新的研究证据揭示了根际微生物组在植物养分利用过程中与植物密切、动态的复杂关系，深入理解这些互作关系对优化农业生产中的植物养分利用过程具有重要意义。本文综述了植物与根际微生物组在植物营养利用上的相互作用，具体内容包括环境营养条件和植物营养相关基因对根际微生物组的调控作用、根际微生物组在植物养分利用中的有益功能、以微生物组–全基因组关联分析和全微生物组关联分析为代表的新技术在揭示植物与根际微生物组复杂关系中取得的突破，并讨论了根际微生物组和植物的互作关系在农业应用中的机遇和挑战，为利用这些互作关系提高田间作物生产力提供了见解。

· Graphical abstract ·

· 研 究 内 容 ·

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▎土壤营养和植物营养基因调控根际微生物组

环境营养、植物基因型及二者的互作决定了根际微生物组的多样性和动态平衡。土壤作为根际微生物组的主要来源，通过影响微生物从土壤到根系的传播，直接影响根际微生物组群落组成结构。植物养分利用基因显著调控根际微生物组，以提高植物的生长情况和健康水平 (图1)。

图1 植物和根际微生物组共同调节植物养分利用。

土壤是根际微生物组的主要来源，其营养条件决定了根际微生物组的组成。微生物在包含根释放的组织细胞、渗出物、裂解物、挥发性化合物的根系沉积物中进行初步的筛选和群落分化。一些微生物进一步定殖到植物根表和根内，与植物形成密切的相互作用。因此，土壤养分组成和有效性的变化会导致根际微生物组的变化，影响其功能和对植物利用养分的有益作用。如施肥导致的土壤营养条件的改变会剧烈的影响土壤微生物的组成。不同氮、磷肥的施用策略会显著影响包含水稻、大豆、小麦、玉米、高粱等植物的根际微生物组的结构。此外，土壤中硫、锌等矿质元素也被证实对根际微生物组的结构有显著影响。因此土壤养分条件显著影响根系微生物群的初始组装，进而可能调节微生物组协助植物养分吸收利用的过程。

此外，植物营养相关基因也调控着根际微生物组。大量研究报道重要的植物营养基因对根际微生物组的调控作用。例如硝酸盐转运基因NRT1.1B、影响氮吸收和根系发育的基因CIPK2、磷酸饥饿反应通路中一些重要的基因PHR1、SPX1、SPX2、PHF1、PHO2和NLA、根际香豆素的合成分泌、糖转运相关基因，它们的天然变异、过表达或功能缺失都会导致根际微生物组的结构组成变异，并且被调控的微生物也影响着植物的氮磷吸收过程。这些证据说明植物营养相关基因对根际微生物组的调控是优化植物养分吸收和同化的关键。

▎根际微生物组在植物养分利用中的作用

根际微生物组含有许多功能基因，被称为植物的第二基因组。这些微生物通过将植物难利用的营养转化为易利用的形式，或产生信号物质来调控植物基因表达来影响植物养分吸收效率。氮素上，根微生物通过固氮、氨化、硝化、反硝化和氨氧化等作用平衡根际各种形态的氮，确保植物在最适的氮环境中健康生长。磷的利用上，根际微生物可以通过溶磷和解磷作用调节土壤中磷的有效形式。此外，根际菌群还可以通过根分泌的东莨菪碱和黄曲霉碱或通过铁载体促进有效铁的吸收和利用。另一方面，分泌植物激素调控植物基因表达也是根际微生物组调控植物养分吸收利用效率的重要手段。微生物源的生长素、赤霉素、细胞分裂素、乙烯和脱落酸在极低浓度下调节植物与养分利用相关的生理过程，如根生长、根毛发育和细胞分裂。这些微生物源的植物激素作为植物–根际微生物的桥梁，沟通二者的共生关系。

▎通过大规模关联分析研究根际微生物–植物营养表型间的关系对植物–微生物共生体系的初步研究集中在与有益根际微生物和植物的一对一互作上。随着新一代测序技术的发展，我们可以系统解析植物基因型和根际微生物组在植物营养利用上的复杂互作。利用全基因组关联分析技术来探索根际微生物组、植物基因型和营养相关植物表型之间的复杂联系为更深入地解析植物与根际微生物组相互作用中的复杂关系提供了新的工具和方法。将全基因组关联分析应用于植物–微生物组研究领域 (即微生物组–全基因组关联分析)，将微生物组成员丰度和群体基因型数据进行关联，可以揭示植物基因组与根际微生物组之间的复杂相互作用，大规模的发现植物基因型对植物根系益生菌的调节作用，从而揭示植物协同自身微生物组调控生长发育状态的机制。玉米、柳树、拟南芥上的群体研究已经验证了这一方法的可行性，相较于使用传统突变体研究单个基因对根际微生物组的调控作用，这一方法可以快速高效的定位到核心基因型对关键微生物组成员的调控作用。将微生物组的特征数据 (包括群落多样性、组成和特定分类丰度) 替代植物基因组数据与营养相关的植物表型进行关联分析 (即全微生物组关联分析) 为识别益生菌提供了一个强有力的手段。这一方法可以系统的揭示与植物的关键营养表型 (如株高、生物量、氮含量、产量等) 强相关的微生物组成员。经过进一步的筛选，可以高效的发现新的益生菌。在小米和木薯的研究中，已经证实了这一方法的可行性。需要注意的是，通过这一方法发现的新的互作关系还需要结合合成菌群或单一微生物的接种实验进行验证以排除假阳性的干扰，确定有生物学意义的互作关系。▎根际微生物组在农业应用中的挑战

随着植物–微生物组在植物养分利用上的互作关系的进一步揭示，利用这些关系在田间获得理想产量表型成为亟待解决的问题。尽管大量研究报道了种类繁多的有益微生物，但只有少量的微生物制剂，如根瘤菌、菌根真菌、芽孢杆菌和假单胞菌等被成功商业化。其背后的主要原因是大量益生菌通常具有宿主偏好性，并且由于与宿主长期的协同进化产生的稳定生态位导致在不同土壤环境和宿主根系上难以定殖。应对这些问题有以下的解决方案 (图2)。

图2 通过改良作物和益生菌，解决根际微生物组的农业应用问题。

提高益生菌的适应性和定殖能力。益生菌的根系定殖能力受到土壤环境条件和根系分泌的特定信号物质的影响，这些共同提供了利于一些类群定殖的生态位，因此可以通过操控根系微环境来促进益生菌的定殖。如提供有利于益生菌定殖的pH条件、添加其生存需要的植物次级代谢产物或重要营养物质，通过基因工程等手段改造接种菌以减少其和原根际微生物组的拮抗关系等。

利用根际微生物组改良植物育种。随着大量植物基因和根际微生物组中特定益生菌之间复杂的调控相互作用的发现，通过大规模关联分析，可以锁定和特定益生菌兼容的植物基因型，结合合成菌群的接种实验，可以高效确定新益生菌对应用场景的适应性。如幼苗菌群工程通过评估幼苗生长和益生菌定殖情况，快速筛选适合的益生菌接种剂。通过群体关联分析鉴定的基因可以作为新的育种靶点，以培养出和土壤中益生菌或人工接种的益生菌能产生良性互作的新植物品种。总之，通过整合宿主遗传调控和微生物的定殖稳定性，可以有效提高益生菌在农业的应用，提高作物产量。